Problems of VirologyProblems of VirologyВопросы вирусологии0507-40882411-2097Central Research Institute for Epidemiology52410.36233/0507-4088-53ORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯPrevalence of human papillomavirus (Papillomaviridae; Human papillomavirus) of high carcinogenic risk based on the results of screening of three anatomical loci in men stratified by sexual behavior and HIV statusРаспространённость вируса папилломы человека (Papillomaviridae; Human papillomavirus) высокого канцерогенного риска по результатам скрининга 3 анатомических локусов у мужчин, стратифицированных по сексуальному поведению и ВИЧ-статусуhttps://orcid.org/0000-0001-9484-5917PopovaA. A.ПоповаА. А.
Russian Federation

Anna A. Popova, Ph.D. (Med.), Senior Researcher of the Department of Specialized Research Laboratory for AIDS Epidemiology and Prevention

Moscow, 111123

Попова Анна Анатольевна, канд. мед. наук, старший научный сотрудник специализированного научно-исследовательского отдела эпидемиологии и профилактики СПИД (СНИОЭП СПИД)

111123, Москва

asya-med@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8262-3938DomonovaE. A.ДомоноваЭ. А.
Russian Federation

Moscow, 111123

111123, Москва

https://orcid.org/0000-0002-2677-0404PokrovskayaA. V.ПокровскаяА. В.
Russian Federation

Moscow, 111123117198, Moscow

111123, Москва117198, Москва

https://orcid.org/0000-0003-4679-6772ShipulinaO. Yu.ШипулинаО. Ю.
Russian Federation

Moscow, 111123

111123, Москва

https://orcid.org/0000-0002-9514-7288PokrovskV. V.ПокровскийВ. В.
Russian Federation

Moscow, 111123

111123, Москва

FSBI «Central Research Institute for Epidemiology» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)ФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека (Роспотребнадзор)FSAEI HE «People’s Friendship University of Russia»ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов»100720216632172260907202109072021Copyright ©; 2021, Popova A.A., Domonova E.A., Pokrovskaya A.V., Shipulina O.Y., Pokrovsk V.V.Copyright ©; 2021, Попова А.А., Домонова Э.А., Покровская А.В., Шипулина О.Ю., Покровский В.В.2021Popova A.A., Domonova E.A., Pokrovskaya A.V., Shipulina O.Y., Pokrovsk V.V.Попова А.А., Домонова Э.А., Покровская А.В., Шипулина О.Ю., Покровский В.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://virusjour.crie.ru/jour/article/view/524

Introduction. Human papillomavirus (HPV) of high carcinogenic risk (HCR), in addition to being the etiological agent of cervical cancer, also contribute to development of cancer of the anus, vagina, penis, vulva and oropharyngeal cancer. In this connection, further study of the biological properties of this agent and its prevalence in different populations is an urgent task.

The aim of the study was to examine the prevalence of HCR HPV in three anatomical loci in men stratified by HIV (human immunodeficiency virus) infection status (negative, HIV+/positive/HIV–) as well as by sexual behavior: men who have sex with men (MSM), heterosexual men (HM).

Material and methods. The study included 256 men from Moscow and Moscow region: 73 МSМ/HIV+, 66 МSМ/ HIV–, 58 HM/HIV+, and 59 HM/HIV–. All men were tested for 14 HCR genotypes of HPV (16, 18, 31, 33, 35, 39, 45, 51, 52, 56, 58, 59, 66, and 68). Smears were taken from three anatomical loci: urethra, anus, oropharynx. Testing was preformed using real-time polymerase chain reaction assay (PCR-RT).

Results. The highest prevalence of HCR HPV detection, regardless of the locus, was recorded for МSМ/HIV+ (82.2%), and the lowest for HM/HIV (20.3%). The highest detection of HCR HPV in scrapings of epithelial cells from anus was recorded for МSМ/HIV+ (79.5%). The highest incidence of this pathogen in oropharynx also was registered for МSМ/HIV+ (13.7%). The highest incidence of HCR HPV in scrapings of epithelial cells from urethra was recorded for HM/HIV+ (24%). The prevalence of HCR HPV among men was found to differ markedly depending on the anatomical locus, HIV status and sexual behavior.

Discussion. For the first time, there were obtained data on the prevalence of HCR HPV in men with different patterns of sexual behavior and HIV status in the Moscow region.

Conclusion. Screening for HCR HPV in male population based on the identification of 14 genotypes of the virus in three anatomical loci (urethra, oropharynx, anus) by PCR-RT will provide the information necessary to improve the system of epidemiological monitoring and proper planning of preventive measures among men with any risk factors for HPV persistence (presence of HIV infection and/or belonging to the MSM group). HPV screening algorithm development is required for men considering their HIV status and sexual behavior. We recommend testing for 14 HCR HPV genotypes in three loci (urethra, anus, oropharynx).

Введение. Вирус папилломы человека (ВПЧ) высокого канцерогенного риска (ВКР) является этиологическим агентом рака шейки матки, а также оказывает влияние на развитие рака ануса, влагалища, полового члена, вульвы и ротоглотки. В связи с этим дальнейшее изучение биологических свойств этого агента и частоты его встречаемости в различных популяциях представляет собой актуальную задачу.

Цель исследования: установить распространённость ВПЧ ВКР при скрининге 3 анатомических локусов у мужчин, стратифицированных по сексуальному поведению (мужчины, практикующие секс с мужчинами (МСМ); гетеросексуальные мужчины (ГМ)), а также по ВИЧ-статусу (негативный/позитивный).

Материал и методы. Обследованы 256 лиц мужского пола, проживающих в Московском регионе, с различными сексуальным поведением и ВИЧ-статусом. Всем выполнено тестирование, направленное на обнаружение ВПЧ 14 генотипов (16, 18, 31, 33, 35, 39, 45, 51, 52, 56, 58, 59, 66, 68). С целью детекции ДНК ВПЧ ВКР в соскобах из уретры, ануса и мазках из ротоглотки применялся метод полимеразной цепной реакции в реальном времени (ПЦР-РВ). Во всех случаях определялось абсолютное значение СD4+ лимфоцитов в периферической крови методом проточной цитометрии. У обследуемых с ВИЧ-позитивным статусом дополнительно проводилось определение РНК ВИЧ в крови посредством ПЦР-РВ.

Результаты. Распространённость инфекции, вызываемой ВПЧ ВКР, среди обследуемых составила 54,7%. Наибольшая частота выявления ВПЧ ВКР по 3 исследованным локусам зафиксирована в группе ВИЧ-позитивных МСМ (82,2%), а наименьшая – у гетеросексуалов с ВИЧ-отрицательным статусом (20,3%). При этом ВПЧ ВКР в соскобе из уретры чаще обнаруживался у ВИЧ-позитивных ГМ (24,0%); в соскобе из ануса и мазке из ротоглотки – в группе ВИЧ-положительных МСМ (79,5 и 13,7% соответственно). Показатель распространённости вируса различных генотипов значительно варьировал в зависимости от анатомического локуса, ВИЧ-статуса и сексуального поведения.

Обсуждение. Впервые получены данные по распространённости ВПЧ ВКР у мужчин с различным сексуальным поведением и ВИЧ-статусом в Московском регионе.

Заключение. Проведение в мужской популяции скрининга на ВПЧ ВКР, основанного на выявлении 14 генотипов вируса в 3 анатомических локусах (уретра, ротоглотка, анус) методом ПЦР-РВ, позволит получить информацию, необходимую для совершенствования системы эпидемиологического мониторинга и рационального планирования профилактических мероприятий среди лиц мужского пола, имеющих любой из факторов риска персистенции папилломавирусной инфекции (наличие ВИЧ-инфекции и/или отношение к группе МСМ).

HIV infectionhuman papillomavirusmen who have sex with menheterosexual men, prevalenceВИЧ-инфекциявирус папилломы человека высокого канцерогенного рискамужчины, практикующие секс с мужчинамигетеросексуальные мужчины, распространённость1. Giuliano A.R., Nyitray A.G., Kreimer A.R., Pierce Campbell C.M., Goodman M.T., Sudenga S.L., et al. EUROGIN 2014 Roadmap: differences in human papillomavirus infection natural history, transmission and human papillomavirus-related cancer incidence by gender and anatomic site of infection. Int. J. Cancer. 2015; 136(12): 2752–60. https://doi.org/10.1002/ijc.290822. Волгарева Г.М. Рак предстательной железы: возможная роль папилломавирусов в его возникновении. Вестник Российской академии медицинских наук. 2015; 70(1): 95–100. https://doi. org/10.15690/vramn.v70i1.12373. Glenn W.K., Ngan C.C., Amos T.G., Edwards R.J., Swift J., Lutze-Mann L., et al. High risk human papilloma viruses (HPVs) are present in benign prostate tissues before development of HPV associated prostate cancer. Infect. Agent Cancer. 2017; 12: 46. https:// doi.org/10.1186/s13027-017-0157-24. Lin C.C., Hsieh M.C., Hung H.C., Tsao S.M., Chen S.C., Yang H.J., et al. Human papillomavirus prevalence and behavioral risk factors among HIV-infected and HIV-uninfected men who have sex with men in Taiwan. Medicine (Baltimore). 2018; 97(45): e13201. https://doi.org/10.1097/md.00000000000132015. Qian H.Z., Hu Y., Carlucci J.G., Yin L., Li X., Giuliano A.R., et al. Human Immunodeficiency Virus Status Differentially Associated With Genital and Anal Human Papillomavirus Infection Among Chinese Men Who Have Sex With Men: A Cross-Sectional Survey. Sex. Transm. Dis. 2017; 44(11): 656–62. https://doi.org/10.1097/ olq.00000000000006726. Steinau M., Gorbach P., Gratzer B., Braxton J., Kerndt P.R., Crosby R.A., et al. Concordance between anal and oral human papillomavirus infections among young men who have sex with men. J. Infect. Dis. 2017; 215(12): 1832–5. https://doi.org/10.1093/infdis/jix2327. Glick S.N., Feng Q., Popov V., Koutsky L.A., Golden M.R. High rates of incident and prevalent anal human papillomavirus infection among young men who have sex with men. J. Infect. Dis. 2014; 209(3): 369–76. https://doi.org/10.1093/infdis/jit4418. King E.M., Oomeer S., Gilson R., Copas A., Beddows S., Soldan K., et al. Oral human papillomavirus infection in men who have sex with men: a systematic review and meta-analysis. PLoS One. 2016; 11(7): e0157976. https://doi.org/10.1371/journal.pone.01579769. Han J.J., Beltran T.H., Song J.W., Klaric J., Choi Y.S. Prevalence of genital human papillomavirus infection and human papillomavirus vaccination rates among US adult men: National Health and Nutrition Examination Survey (NHANES) 2013–2014. JAMA Oncol. 2017; 3(6): 810–6. https://doi.org/10.1001/jamaoncol.2016.619210. Giuliano A.R., Nielson C.M., Flores R., Dunne E.F., Abrahamsen M., Papenfuss M.R., et al. The optimal anatomic sites for sampling heterosexual men for human papillomavirus (HPV) detection: the HPV detection in men study. J. Infect. Dis. 2007; 196(8): 1146–52. https://doi.org/10.1086/52162911. Barzon L., Militello V., Pagni S., Franchin E., Dal Bello F., Mengoli C., et al. Distribution of human papillomavirus types in the anogenital tract of females and males. J. Med. Virol. 2010; 82(8): 1424–30. https://doi.org/10.1002/jmv.2173312. Каприн А.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В., ред. Состояние онкологической помощи населению России в 2018 году. Москва; 2019.13. Ucciferri C., Tamburro M., Falasca K., Sammarco M.L., Ripabelli G., Vecchiet J. Prevalence of anal, oral, penile and urethral Human Papillomavirus in HIV infected and HIV uninfected men who have sex with men. J. Med. Virol. 2018; 90(2): 358–66. https://doi. org/10.1002/jmv.2494314. Nyitray A.G., Carvalho da Silva R.J., Baggio M.L., Lu B., Smith D., Abrahamsen M., et al. Age-specific prevalence of and risk factors for anal human papillomavirus (HPV) among men who have sex with women and men who have sex with men: the HPV in men (HIM) study. J. Infect. Dis. 2011; 203(1): 49–57. https://doi. org/10.1093/infdis/jiq02115. Попова А.А., Домонова Э.А., Покровская А.В., Климова Н.А., Шипулина О.Ю., Покровский В.В. Распространённость вируса папилломы человека высокого канцерогенного риска по результатам анального скрининга мужчин, стратифицированных по сексуальному поведению и ВИЧ-статусу. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2020; 10(3): 33–8. https://doi.org/10.18565/epidem.2020.10.3.33-816. Geskus R.B., González C., Torres M., Del Romero J., Viciana P., Masiá M., et al. Incidence and clearance of anal high-risk human papillomavirus in HIV-positive men who have sex with men: estimates and risk factors. AIDS. 2016; 30(1): 37–44. https://doi. org/10.1097/qad.000000000000087417. Parisi S.G., Basso M., Scaggiante R., Andreis S., Mengoli C., Cruciani M., et al. Oral and anal high-risk human papilloma virus infection in HIV-positive men who have sex with men over a 24-month longitudinal study: complexity and vaccine implications. BMC Public. Health. 2019; 19(1): 645. https://doi.org/10.1186/s12889- 019-7004-x18. Grabowski M.K., Gray R.H., Serwadda D., Kigozi G., Gravitt P.E., Nalugoda F., et al. High-risk human papillomavirus viral load and persistence among heterosexual HIV-negative and HIVpositive men. Sex. Transm. Infect. 2014; 90(4): 337–43. https://doi. org/10.1136/sextrans-2013-051230