Problems of VirologyProblems of VirologyВопросы вирусологии0507-40882411-2097Central Research Institute for Epidemiology1690710.36233/0507-4088-419tndgfaORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleA comparative analysis of the prevalence of antibodies to the hepatitis E virus (Hepeviridae: Paslahepevirus) among residents of the Amur Region with different levels of zoonotic risk of infectionСравнительный анализ распространенности антител к вирусу гепатита Е (Hepeviridae: Paslahepevirus) среди жителей Амурской области с разным уровнем зоонозного риска инфицированияhttps://orcid.org/0000-0002-7838-6965KichatovaVera S.КичатоваВера Сергеевна
Russian Federation

Cand. Sci (Med.), senior researcher at the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, senior researcher fellow of the laboratory of viral hepatitis

канд. мед. наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, старший научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

vera_kichatova@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0003-4984-8491ZotovaAnastasia V.ЗотоваАнастасия Владимировна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Associate Professor of the Department of Infectious Diseases with Epidemiology and Dermatovenereology

канд. мед. наук, доцент кафедры инфекционных болезней с эпидемиологией и дерматовенерологией

30161zotova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7559-4219PotemkinIlya A.ПотемкинИлья Александрович
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), senior researcher at the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, senior researcher fellow of the laboratory of viral hepatitis

канд. мед. наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, старший научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

axi0ma@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6853-4154LopatukhinaMaria A.ЛопатухинаМария Александровна
Russian Federation

research fellow at the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, research fellow of the laboratory of viral hepatitis

научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

m.lopatukhina@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-1838-8037MobarhanFedor A.Асади МобарханФедор Алиевич
Russian Federation

research fellow at the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, research fellow of the laboratory of viral hepatitis

научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

1amfa@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5501-5707MalinnikovaElena Y.МалинниковаЕлена Юрьевна
Russian Federation

MD, PhD, DSc, Associate Professor, leading researcher, laboratory of viral hepatitis

д-р мед. наук, доцент, ведущий научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

malinacgb@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0009-3423-6680SamokhvalovSergey V.СамохваловСергей Владимирович
Russian Federation

Head

начальник

samohvalov.sv@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3010-3054KurganovaOlga P.КургановаОльга Петровна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), head, Chief state sanitary doctor for the Amur Region

канд. мед. наук, руководитель, главный государственный санитарный врач по Амурской области

naspdo@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3599-117XKyuregyanKaren K.КюрегянКарен Каренович
Russian Federation

PhD, DSc, Professor of the Russian Academy of Sciences, head of the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, leading researcher of the laboratory of viral hepatitis, Professor of the Department of Microbiology

д-р биол. наук, профессор РАН, заведующий лабораторией молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, ведущий научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов, профессор кафедры микробиологии

karen-kyuregyan@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4228-9044AkimkinVasiliy G.АкимкинВасилий Геннадьевич
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences, Director

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, директор

crie@pcr.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6636-6801MikhailovMikhail I.МихайловМихаил Иванович
Russian Federation

MD, PhD, DSc, Academician of the Russian Academy of Sciences, Chief Researcher of the laboratory of molecular epidemiology of viral hepatitis, Head of the laboratory of viral hepatitis

д-р мед. наук, академик РАН, главный научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, заведующий лабораторией вирусных гепатитов

michmich2@yandex.ruCentral Research Institute of EpidemiologyФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» РоспотребнадзораI. Mechnikov Research Institute of Vaccines and SeraФГБНУ «Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток им. И.И. Мечникова»Amur state medical Academy of the Ministry of Public Health of RussiaФГБОУ ВО «Амурская государственная медицинская академия» Минздрава РоссииVeterinary Administration of the Amur RegionУправление Ветеринарии Амурской областиDepartment of Rospotrebnadzor for the Amur RegionУправление Роспотребнадзора по Амурской области1709202671439140217062026Copyright ©; 2026, Kichatova V.S., Zotova A.V., Potemkin I.A., Lopatukhina M.A., Mobarhan F.A., Malinnikova E.Y., Samokhvalov S.V., Kurganova O.P., Kyuregyan K.K., Akimkin V.G., Mikhailov M.I.Copyright ©; 2026, Кичатова В.С., Зотова А.В., Потемкин И.А., Лопатухина М.А., Асади Мобархан Ф.А., Малинникова Е.Ю., Самохвалов С.В., Курганова О.П., Кюрегян К.К., Акимкин В.Г., Михайлов М.И.2026Kichatova V.S., Zotova A.V., Potemkin I.A., Lopatukhina M.A., Mobarhan F.A., Malinnikova E.Y., Samokhvalov S.V., Kurganova O.P., Kyuregyan K.K., Akimkin V.G., Mikhailov M.I.Кичатова В.С., Зотова А.В., Потемкин И.А., Лопатухина М.А., Асади Мобархан Ф.А., Малинникова Е.Ю., Самохвалов С.В., Курганова О.П., Кюрегян К.К., Акимкин В.Г., Михайлов М.И.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://virusjour.crie.ru/jour/article/view/16907

Introduction. The Amur Region (AR) is a territory with developed pig farming and traditional reindeer herding, which creates potential risks for transmission of hepatitis E virus (HEV) zoonotic genotypes. The aim of the study was to conduct a comparative analysis of anti-HEV antibody prevalence among AR residents with different levels of zoonotic risk of HEV infection (living in areas with developed pig farming and traditional reindeer herding), as well as among pig and reindeer (Rangifer tarandus) populations.

Materials and methods. A total of 1114 serum samples from conditionally healthy volunteers of three groups were tested for anti-HEV antibodies using ELISA: residents of settlement No. 1 at the pig-breeding complex (n = 90), residents of settlement No. 2 engaged in traditional reindeer herding (n = 102), and residents of other areas of the AR (n = 922). Blood sera from pigs (n = 197) and reindeer (n = 97) were also tested for anti-HEV antibodies in ELISA with a species-specific conjugate. HEV RNA detection was performed in the reindeer blood sera and swine fecal samples using nested PCR and real-time PCR. Risk factors were assessed using the binary logistic regression method.

Results. Anti-HEV IgG antibody detection rate among residents of Settlement No. 1 was 14.4%, significantly higher compared to residents of Settlement No. 2 (3.9%) and other regions of the AR (3.8%). The independent predictors of HEV seropositivity were residence in Settlement No. 1 (OR = 6.32) and age (OR = 1.06). The detection rates of anti-HEV IgG antibody were 96.4% among pigs and 92.8% among reindeer. Despite the high seroprevalence among reindeer, reindeer herders and their family members were not a risk group for HEV infection (OR = 0.8). No HEV RNA was detected in animal samples.

Conclusion. The HEV seroprevalence rate detected among the population of the AR corresponds to the Russian average level. Pig farm workers and their family members are at increased risk of HEV infection, which justifies the need to develop preventive measures for this group. The high seroprevalence among reindeer requires further molecular research to clarify their role as a zoonotic reservoir of HEV infection.

Введение. Амурская область (АО) – регион развитого свиноводства и традиционного оленеводства, что создает потенциальные риски передачи зоонозных генотипов вируса гепатита Е (ВГЕ).

Цель. Провести сравнительный анализ распространенности анти-ВГЕ среди жителей АО с разным уровнем зоонозного риска инфицирования ВГЕ (проживающих в районах развитого свиноводства и традиционного оленеводства), а также среди поголовья свиней и северных оленей (Rangifer tarandus).

Материалы и методы. На наличие анти-ВГЕ методом иммуноферментного анализа (ИФА) обследовано 1114 образцов сыворотки крови от условно здорового населения трех групп: жители поселения № 1 при свиноводческом комплексе (n = 90), жители поселения № 2, занимающиеся традиционным оленеводством (n = 102), и жители прочих районов АО (n = 922). Также методом ИФА с применением видоспецифичного конъюгата протестированы сыворотки крови свиней (n = 197) и северных оленей (n = 97). В образцах сыворотки крови оленей и фекалий свиней был проведен поиск РНК ВГЕ методом гнездовой полимеразной цепной реакции (ПЦР) и ПЦР в реальном времени. Факторы риска оценивали с помощью метода бинарной логистической регрессии.

Результаты. Распространенность анти-ВГЕ IgG среди жителей поселения № 1 составила 14,4%, что достоверно выше, чем в группе жителей поселения № 2 (3,9%) и прочих регионов АО (3,8%). Проживание в поселении № 1 (ОШ = 6,32) и возраст (ОШ = 1,06) были независимыми предикторами серопозитивности. Частота выявления анти-ВГЕ IgG составила 96,4% среди свиней и 92,8% среди северных оленей. Несмотря на высокую серопревалентность среди оленей, оленеводы и члены их семей не являлись группой риска в отношении ВГЕ-инфекции (ОШ = 0,8). РНК ВГЕ среди образцов животных выявлена не была.

Заключение. Выявленный среди населения АО уровень серопревалентности ВГЕ соответствует среднероссийскому показателю. Сотрудники свиноферм и члены их семей подвержены повышенному риску инфицирования ВГЕ, что обосновывает необходимость разработки профилактических мер в данной группе. Высокая серопревалентность среди северных оленей требует дальнейшего молекулярно-генетического исследования для уточнения их роли как зоонозного резервуара ВГЕ-инфекции.

hepatitis E viruszoonotic infectionpigsreindeerвирус гепатита Езоонозная инфекциясвиньисеверные олениDalton H.R., Bendall R., Ijaz S., Banks M. Hepatitis E: an emerging infection in developed countries. Lancet Infect. Dis. 2008; 8(11): 698–709. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(08)70255-x https://elibrary.ru/lqbpgfDonnelly M.C., Scobie L., Crossan C.L., Dalton H., Hayes P.C., Simpson K.J. Review article: hepatitis E-a concise review of virology, epidemiology, clinical presentation and therapy. Aliment. Pharmacol. Ther. 2017; 46(2): 126–41. https://doi.org/10.1111/apt.14109 https://elibrary.ru/yfmjxiClemente-Casares P., Pina S., Buti M., Jardi R., MartIn M., Bofill-Mas S., et al. Hepatitis E virus epidemiology in industrialized countries. Emerg. Infect. Dis. 2003; 9(4): 448–54. https://doi.org/10.3201/eid0904.020351 https://elibrary.ru/lqbosjFederal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare. The State Report «Consumer Rights Protection in the Russian Federation in 2025: State Report. Moscow: Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing, 2026, 474 p. https://www.rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/290/3aunbnoi2oeextopujnha6bnfb6g6i0b/Gosudarstvennyy-doklad-_2025.pdf (accessed 12 August 2026)». Moscow; 2025. (in Russian)Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. Государственный доклад «Защита прав потребителей в Российской Федерации в 2025 году: Государственный доклад. Москва: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, 2026. https://www.rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/290/3aunbnoi2oeextopujnha6bnfb6g6i0b/Gosudarstvennyy-doklad-_2025.pdf (дата обращения 12.08.2026)». М.; 2025.Mikhailov M.I., Karlsen A.A., Potemkin I.A., Isaeva O.V., Kichatova V.S., Malinnikova E.Y., et al. Geographic and temporal variability of hepatitis E virus circulation in the Russian Federation. Viruses. 2022; 15(1): 37. https://doi.org/10.3390/v15010037 https://elibrary.ru/rmocelPurdy M.A., Drexler J.F., Meng X.J., Norder H., Okamoto H., Van der Poel W.H.M., et al. ICTV virus taxonomy profile: Hepeviridae 2022. J. Gen. Virol. 2022; 103(9): 001778. https://doi.org/10.1099/jgv.0.001778 https://elibrary.ru/fzhuhvVan der Poel W.H.M. Food and environmental routes of hepatitis E virus transmission. Curr. Opin. Virol. 2014; 4: 91–6. https://doi.org/10.1016/j.coviro.2014.01.006 https://elibrary.ru/sowpwnSridhar S., Cheng V.C.C., Wong S.C., Yip C.C.Y., Wu S., Lo A.W.I., et al. Donor-derived genotype 4 hepatitis E virus infection, Hong Kong, China, 2018. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(3): 425–33. https://doi.org/10.3201/eid2503.181563Hewitt P.E., Ijaz S., Brailsford S.R., Brett R., Dicks S., Haywood B., et al. Hepatitis E virus in blood components: a prevalence and transmission study in southeast England. Lancet. 2014; 384(9956): 1766–73. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(14)61034-5Jothikumar N., Cromeans T.L., Robertson B.H., Meng X.J., Hill V.R. A broadly reactive one-step real-time RT-PCR assay for rapid and sensitive detection of hepatitis E virus. J. Virol. Methods. 2006; 131(1): 65–71. https://doi.org/10.1016/j.jviromet.2005.07.004Drobeniuc J., Favorov M.O., Shapiro C.N., Bell B.P., Mast E.E., Dadu A., et al. Hepatitis E virus antibody prevalence among persons who work with swine. J. Infect. Dis. 2001; 184(12): 1594–7. https://doi.org/10.1086/324566 https://elibrary.ru/lnlbfnKrumbholz A., Joel S., Dremsek P., Neubert A., Johne R., Dürrwald R., et al. Seroprevalence of hepatitis E virus (HEV) in humans living in high pig density areas of Germany. Med. Microbiol. Immunol. 2014; 203(4): 273–82. https://doi.org/10.1007/s00430-014-0336-3 https://elibrary.ru/uqvllpBaechlein C., Schielke A., Johne R., Ulrich R.G., Baumgaertner W., Grummer B. Prevalence of hepatitis E virus-specific antibodies in sera of German domestic pigs estimated by using different assays. Vet. Microbiol. 2010; 144(1-2): 187–91. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2009.12.011Rose N., Lunazzi A., Dorenlor V., Merbah T., Eono F., Eloit M., et al. High prevalence of hepatitis E virus in French domestic pigs. Comp. Immunol. Microbiol. Infect. Dis. 2011; 34(5): 419–27. https://doi.org/10.1016/j.cimid.2011.07.003Rutjes S.A., Lodder-Verschoor F., Lodder W.J., van der Giessen J., Reesink H., Bouwknegt M., et al. Seroprevalence and molecular detection of hepatitis E virus in wild boar and red deer in The Netherlands. J. Virol. Methods. 2010; 168(1-2): 197–206. https://doi.org/10.1016/j.jviromet.2010.05.014Thiry D., Mauroy A., Saegerman C., Thomas I., Wautier M., Miry C., et al. Estimation of hepatitis E virus (HEV) pig seroprevalence using ELISA and Western blot and comparison between human and pig HEV sequences in Belgium. Vet. Microbiol. 2014; 172(3-4): 407–14. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2014.06.004Di Bartolo I., Ponterio E., Castellini L., Ostanello F., Ruggeri F.M. Viral and antibody HEV prevalence in swine at slaughterhouse in Italy. Vet. Microbiol. 2011; 149(3-4): 330–8. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2010.12.007Wielick C., Ludwig-Begall L., Ribbens S., Thiry É., Faes C., Saegerman C. Biosecurity risk factors and predictive index for hepatitis E virus serological status in Belgian pig farms: conventional and free-range systems. Viruses. 2025; 17(3): 432. https://doi.org/10.3390/v17030432 https://elibrary.ru/hgmicsSlukinova O.S., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Potemkin I.A., Kichatova V.S., Semenov S.I., et al. Serological evidence of hepatitis E virus circulation among reindeer and reindeer herders. Vector Borne Zoonotic Dis. 2021; 21(7): 546–51. https://doi.org/10.1089/vbz.2020.2727 https://elibrary.ru/txxhjzKichatova V.S., Potemkin I.A., Asadi Mobarkhan F.A., Rumyantseva T.D., Semenov S.I., Kyuregyan K.K., et al. Detection of antibodies to the hepatitis E virus in domestic reindeer (Rangifer Tarandus) in the Republic of Sakha (Yakutia). Voprosy virusologii. 2023; 68(6): 549–56. https://doi.org/10.36233/0507-4088-206 https://elibrary.ru/ifzfnu (in Russian)Кичатова В.С., Потемкин И.А., Асади Мобархан Ф.А., Румянцева Т.Д., Семенов С.И., Кюрегян К.К. и др. Выявление антител к вирусу гепатита Е у домашних северных оленей (Rangifer tarandus) в Республике Саха (Якутия). Вопросы вирусологии. 2023; 68(6): 549–56. https://doi.org/10.36233/0507-4088-206 https://elibrary.ru/ifzfnuWeger S., Elkin B., Lindsay R., Bollinger T., Crichton V., Andonov A. Hepatitis E virus seroprevalence in free-ranging deer in Canada. Transbound. Emerg. Dis. 2017; 64(3): 1008–11. https://doi.org/10.1111/tbed.12462 https://elibrary.ru/ywiwlrRinaldo C.H., Nymo I.H., Sánchez Romano J., Breines E.M., Murguzur F.J.A., Tryland M. Serological evidence of hepatitis E virus infection in semi-domesticated Eurasian Tundra Reindeer (Rangifer Tarandus Tarandus) in Norway. Pathogens. 2021; 10(12): 1542. https://doi.org/10.3390/pathogens10121542 https://elibrary.ru/dpshzbKarlsen A.A., Kichatova V.S., Kyuregyan K.K., Mikhailov M.I. Phylodynamic analysis suggests that deer species may be a true reservoir for hepatitis E virus genotypes 3 and 4. Microorganisms. 2023; 11(2): 375. https://doi.org/10.3390/microorganisms11020375 https://elibrary.ru/xztsogAnheyer-Behmenburg H.E., Szabo K., Schotte U., Binder A., Klein G., Johne R. Hepatitis E virus in wild boars and spillover infection in red and roe deer, Germany, 2013–2015. Emerg. Infect. Dis. 2017; 23(1): 130–3. https://doi.org/10.3201/eid2301.161169Haqshenas G., Huang F.F., Fenaux M., Guenette D.K., Pierson F.W., Larsen C.T., et al. The putative capsid protein of the newly identified avian hepatitis E virus shares antigenic epitopes with that of swine and human hepatitis E viruses and chicken big liver and spleen disease virus. J. Gen. Virol. 2002; 83(Pt. 9): 2201–9. https://doi.org/10.1099/0022-1317-83-9-2201Zhou X., Kataoka M., Liu Z., Takeda N., Wakita T., Li T.C. Characterization of self-assembled virus-like particles of dromedary camel hepatitis E virus generated by recombinant baculoviruses. Virus Res. 2015; 210: 8–17. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2015.06.022 https://elibrary.ru/vexfpvKubickova B., Schenk J.A., Ramm F., Markuškienė K., Reetz J., Dremsek P., et al. A broadly cross-reactive monoclonal antibody against hepatitis E virus capsid antigen. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2021; 105(12): 4957–73. https://doi.org/10.1007/s00253-021-11342-7 https://elibrary.ru/qxiswaSingson S., Shastry S., Sudheesh N., Chawla K., Madiyal M., Kandasamy D., et al. Assessment of hepatitis E virus transmission risks: a comprehensive review of cases among blood transfusion recipients and blood donors. Infect. Ecol. Epidemiol. 2024; 14(1): 2406834. https://doi.org/10.1080/20008686.2024.2406834 https://elibrary.ru/gkantdPotemkin I.A., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Isaeva O.V., Kichatova V.S., Lopatukhina M.A., et al. Hepatitis E virus infection in voluntary blood donors in the Russian Federation. Viruses. 2024; 16(4): 526. https://doi.org/10.3390/v16040526 https://elibrary.ru/vzhpjf