Problems of VirologyProblems of VirologyВопросы вирусологии0507-40882411-2097Central Research Institute for Epidemiology1683210.36233/0507-4088-327cpnsbcORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleResults of a blood serum examination of residents of Moscow and the Moscow region after the end of the West Nile fever outbreak in 2021Результаты исследования сывороток крови жителей Москвы и Московской области после окончания вспышки лихорадки Западного Нила в 2021 годуhttps://orcid.org/0000-0001-6152-5685ButenkoAleksander M.БутенкоАлександр Михайлович
Russian Federation

Doctor of Biological Sciences, Professor, Head of the Department and Laboratory of Biology and Detection of Arthropod-Borne Viruses

д-р биол. наук, профессор, руководитель отдела и лаборатории биологии и индикации арбовирусов

arboelisa@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3764-7081KholodilovIvan S.ХолодиловИван Сергеевич
Russian Federation

Candidate of Medical Sciences, Senior Researcher

канд. мед. наук, ведущий научный сотрудник лаборатории биологии арбовирусов

ivan-kholodilov@bk.ruhttps://orcid.org/0009-0004-4529-9453DailakIrina V.ДайлакИрина Валерьевна
Russian Federation

Research assistant in the Laboratory of Biology and Detection of Arthropod-Borne Viruses

лаборант-исследователь лаборатории биологии и индикации арбовирусов

Ivdaylak@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3466-3588BaranetsMarina S.БаранецМарина Сергеевна
Russian Federation

Candidate of Medical Sciences, Researcher at the Molecular Diagnostics Laboratory

канд. мед. наук, научный сотрудник лаборатории молекулярной диагностики

shizotorex@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8901-6206KarganovaGalina G.КаргановаГалина Григорьевна
Russian Federation

Doctor of Biological Sciences, Professor, Head of laboratory of biology of arboviruses

д-р биол. наук профессор, заведующая лабораторией биологии арбовирусов

karganova@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7322-7896BazarovaMarina V.БазароваМарина Викторовна
Russian Federation

Candidate of Medical Sciences, Epidemiologist, Organizational and Methodological Department (OMD) for Epidemiology

канд. мед. наук, врач-эпидемиолог организационно-методического отдела (ОМО) по эпидемиологии

03bmv@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0000-5968-6623IvanovaIrina V.ИвановаИрина Викторовна
Russian Federation

Candidate of Medical Sciences, Head of the Infectious Disease Specialist’s Office, Infectious Disease Specialist

канд. мед. наук, заведующая кабинетом врача-инфекциониста, врач-инфекционист

ivanoirina@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-1892-2508BarsukovaNatalia A.БарсуковаНаталия Александровна
Russian Federation

Research associate in the hepatology department

научный сотрудник гепатологического отделения

kononat@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2346-1216BogomolovPavel O.БогомоловПавел Олегович
Russian Federation

Candidate of Medical Sciences, Head of Department and Leading Researcher, Hepatology Department

канд. мед. наук, руководитель отделения и ведущий научный сотрудник гепатологического отделения

bpo73@list.ruThe National Research Center for Epidemiology and Microbiology named after Honorary Academician N.F. Gamaleya of the Ministry of Health of the Russian FederationФГБУ «Национальный исследовательский центр эпидемиологии и микробиологии им. почетного академика Н.Ф. Гамалеи» Минздрава РоссииChumakov Federal Scientific Center for Research and Development of Immune-and-Biological Products of Russian Academy of Sciences (Institute of Poliomyelitis), Village of Institute of PoliomyelitisФГАНУ «Федеральный научный центр исследований и разработки иммунобиологических препаратов им. М.П. Чумакова РАН» (Институт полиомиелита)Moscow City Health DepartmentДепартамент здравоохранения г. МосквыCity Polyclinic No. 166 DZMГБУЗ «Городская поликлиника № 166» Департамента здравоохранения г. МосквыMoscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)ГБУЗ Московской области «Московский областной научно-исследовательский клинический институт им. М.Ф. Владимирского» (МОНИКИ)23032026711324114112025Copyright ©; 2026, Butenko A.M., Kholodilov I.S., Dailak I.V., Baranets M.S., Karganova G.G., Bazarova M.V., Ivanova I.V., Barsukova N.A., Bogomolov P.O.Copyright ©; 2026, Бутенко А.М., Холодилов И.С., Дайлак И.В., Баранец М.С., Карганова Г.Г., Базарова М.В., Иванова И.В., Барсукова Н.А., Богомолов П.О.2026Butenko A.M., Kholodilov I.S., Dailak I.V., Baranets M.S., Karganova G.G., Bazarova M.V., Ivanova I.V., Barsukova N.A., Bogomolov P.O.Бутенко А.М., Холодилов И.С., Дайлак И.В., Баранец М.С., Карганова Г.Г., Базарова М.В., Иванова И.В., Барсукова Н.А., Богомолов П.О.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://virusjour.crie.ru/jour/article/view/16832

The aim of this study was to determine the level of humoral immunity to the West Nile virus (WNV) in the Moscow region population after the end of the outbreak in October 2021, as well as to confirm the specificity of antibodies to WNV by comparatively testing patient sera for antibodies to the antigenically related endemic tick-borne encephalitis orthoflavivirus (TBEV) using ELISA-IgM, ELISA-IgG, and 50% plaque reduction neutralization test.

Materials and methods. We analyzed 1,594 sera from outpatients-residents of Moscow and the surrounding region–who underwent outpatient examination in the winter of 2021 at Infectious Diseases Clinical Hospital No. 1 in Moscow (IKB No. 1) and medical institutions of the Moscow Regional Research Institute named after M.F. Vladimirsky Regional Research Institute (MONIKI) conducted a study without any connection to WNV infection in the summer-autumn of 2021.

Results. All samples were negative in ELISA-IgM test with WNV and TBEV antigens. In an ELISA-IgG test with the WNV antigen, antibodies were detected in 64 samples (4.0%). All samples were tested for IgG antibodies to TBEV in an ELISA and neutralizing antibodies to WNV and TBEV in a 50% plaque reduction neutralization test. Specific antibodies to WNV were detected in 44 samples (68.8%), to TBEV in eleven (17.2%), and group-specific antibodies in nine (14.0%). According to the total data from the test of 1,594 sera from residents of the Moscow region, specific antibodies to WNV were detected in 2.8% of cases, to TBEV in 0.7%, and group-specific antibodies in 0.6%. Ten of the 11 individuals with specific IgG antibodies to TBEV were undergoing outpatient examination at Moscow’s Infectious Diseases Clinical Hospital No. 1 for a history of tick-borne encephalitis or for post-vaccination immunity testing following vaccination against this infection. The detection rate of specific antibodies to WNV in similar studies conducted in the same region in 2013 was 0.2%, while in 2021 it was 2.8%. The difference between these rates is statistically significant (p < 0.01).

Conclusion. Based on these data, it can be concluded that sporadic undiagnosed cases of WNV infection occurred in Moscow and the surrounding region between 2013 and 2021.

Цель работы заключалась в определении показателей иммунной прослойки к вирусу Западного Нила (ВЗН) у населения Московского региона после окончания вспышки этой инфекции в октябре 2021 г., а также подтверждении специфичности антител к ВЗН при сравнительном исследовании сывороток крови пациентов на антитела к антигенно родственному эндемичному ортофлавивирусу клещевого энцефалита (ВКЭ) методами иммуноферментного анализа (ИФА) для выявления антител класса IgM (ИФА-IgM), класса IgG (ИФА-IgG) и реакции нейтрализации.

Материалы и методы. Были исследованы 1594 сыворотки амбулаторных пациентов – жителей Москвы и Московской области, которые проходили в зимний период 2021 г. амбулаторное обследование в Инфекционной клинической больнице № 1 г. Москвы (ИКБ № 1) и лечебных учреждениях Московского областного научно-исследовательского института им. М.Ф. Владимирского (МОНИКИ) без какой-либо связи с заболеванием лихорадкой Западного Нила (ЛЗН) в летне-осенний период 2021 г.

Результаты. Во всех пробах результаты исследования методом ИФА-IgM с антигенами ВЗН и ВКЭ оказались отрицательными. В ИФА-IgG с антигеном ВЗН антитела были обнаружены в 64 пробах (4,0%). Все они были тестированы на антитела класса IgG к ВКЭ в ИФА и нейтрализующие антитела к ВЗН и ВКЭ в реакции нейтрализации. Специфичность антител к ВЗН установлена в 44 пробах (68,8%), к ВКЭ – в 11 (17,2%), группоспецифичность – в 9 (14,0%). По суммарным данным исследования 1594 сывороток жителей Московского региона специфические антитела к ВЗН были обнаружены в 2,8% случаев, к ВКЭ – в 0,7%, группоспецифические антитела – в 0,6%. Из 11 пациентов, имеющих специфические IgG к ВКЭ, 10 проходили амбулаторное обследование в ИКБ № 1 г. Москвы по поводу ранее перенесенного клещевого энцефалита или исследования поствакцинального иммунитета после вакцинации против этой инфекции. Частота обнаружения специфических антител к ВЗН при проведении аналогичных исследований в том же регионе в 2013 г. составляла 0,2%, в 2021 г. – 2,8%. Разница между этими показателями статистически достоверна (p < 0,01).

Заключение. На основании полученных данных можно заключить, что в период с 2013 по 2021 г. в Москве и Московской области имели место спорадические недиагностированные случаи ЛЗН.

West Nile feverWest Nile virustick-borne encephalitis virusELISAneutralization testretrospective serological examination of patientsлихорадка Западного Нилавирус Западного Нилавирус клещевого энцефалитаИФАреакция нейтрализацииретроспективное серологическое обследование пациентовChumakov M.P., Belyaeva A.P., Butenko A.M., Mart’yanova L.I. West Nile virus in the USSR. Message 1. Isolation of West Nile virus from ticks Hyalomma plumbeum pl., Panz. In: Epidemic Viral Infections. Proceedings of the Institute of Polio and Viral Encephalitis. Volume 12 [Epidemicheskie virusnye infektsii. Trudy Instituta poliomielita i virusnykh entsefalitov. Tom 12]. USSR Academy of Medical Sciences; 1968: 365–73. (in Russian)Чумаков М.П., Беляева А.П., Бутенко А.М., Мартьянова Л.И. Вирус Западного Нила в СССР. Сообщение 1. Изоляция вируса Западного Нила из клещей Hyalomma plumbeum pl., Panz. В кн.: Эпидемические вирусные инфекции. Труды Института полиомиелита и вирусных энцефалитов. Том 12. АМН СССР; 1968: 365–73.Butenko A.M., Chumakov M.P., Bashkirtsev V.N., Tkachenko E.A., Rubin S.G., Stolbov D.N. New data on the study of West Nile infection in the USSR (in the Astrakhan region). In: Proceedings of the XV scientific session of the Institute of Poliomyelitis and Viral Encephalitis, issue 3 tick-borne encephalitis, hemorrhagic fevers and mosquito-borne arbovirus infections. Moscow; 1968. p. 175–7. (in Russian)Бутенко А.М., Чумаков М.П., Башкирцев В.Н., Ткаченко Е.А., Рубин С.Г., Столбов Д.Н. Новые данные об изучении инфекции Западного Нила в СССР (в Астраханской области). В кн.: Материалы XV научной сессии Института полиомиелита и вирусных энцефалитов, выпуск 3. Клещевой энцефаломиелит, геморрагические лихорадки и комариные арбовирусные инфекции. М.; 1968: 175–7.Putintseva E.V., Smelyanskiy V.P., Antonov V.A., Lipnitskiy A.V., Alekseev V.V. Prognosis of Epidemiologic Situation of West Nile Fever in the Territory of the Russian Federation for 2010. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii. 2010; 104: 14–7. (in Russian)Путинцева Е.В., Смелянский В.П., Антонов В.А., Липницкий А.В., Алексеев В.В. Прогноз эпидемиологической ситуации по лихорадке Западного Нила на территории Российской Федерации на 2010 год. Проблемы особо опасных инфекций. 2010; 104: 14–7.Toporkov A.V., Putintseva E.V., Udovichenko S.K. West Nile fever as a relevant health hazard: the history of studying and measures of its prevention in Russia. Health Risk Analysis. 2023; 3: 138–49. https://doi.org/10.21668/health.risk/2023.3.13.eng (in Russian)Топорков А.В., Путинцева Е.В., Удовиченко С.К. Лихорадка Западного Нила как актуальная угроза здоровью: история изучения и меры профилактики в России. Анализ риска здоровью. 2023; 3: 138–49. https://doi.org/10.21668/health.risk/2023.3.13Klimova E.A., Karetkina G.N., Shakaryan A.K., Sayfullin M.A., Karan L.S., Larichev V.F., Grigoreva Ya.E., Morozkin E.S., Lyapeikova E.A., Abramova E.N., Guseva G.D., Posukhovsky E.A., Ilina M.A., Smirnova T.Yu., Chentsov V.B., Tsvetkova N.A., Antipyat N.A., Bazarova M.V., Krasnova S.V., Smetanina S.V., Yushchuk N.D. West Nile fever on the territory of the Moscow agglomeration. Infektsionnye bolezni: novosti, mneniya, obuchenie. 2021; 10(4): 13–21. https://doi.org/10.33029/2305-3496-2021-10-4-13-21 (in Russian)Климова Е.А., Кареткина Г.Н., Шакарян А.К., Сайфуллин М.А., Карань Л.С., Ларичев В.Ф. и др. Лихорадка Западного Нила на территории Московской агломерации. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. Журнал имени академика Н.Д. Ющука. 2021; 10(4): 13–21. https://doi.org/10.33029/2305-3496-2021-10-4-13-21 https://elibrary.ru/ilxgaxVorovitch MF, Tuchynskaya KK, Kruglov YA, Peunkov NS, Mostipanova GF, Kholodilov IS, Ivanova AL, Fedina MP, Gmyl L V., Morozkin ES, Roev G V., Karan LS, Karganova GG. An inactivated West Nile virus vaccine candidate based on the lineage 2 strain. Vaccine. 2024; 12(12): 1398. https://doi.org/10.3390/vaccines12121398Vorovitch M.E., Tuchinskaya K.K., Kruglov Y.A., Peunkov N.S., Mostipanova G.E., Kholodilov I.S., et al. An inactivated West Nile virus vaccine candidate based on the lineage 2 strain. Vaccines (Basel). 2024; 12(12): 1398. https://doi.org/10.3390/vaccines12121398Makenov M, Karan L, Shashina N, Akhmetshina M, Zhurenkova O, Kholodilov I, Karganova G, Smirnova N, Grigoreva Y, Yankovskaya Y, Fyodorova M. First detection of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus ticks and their rodent hosts in Moscow, Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2019; 10(6): 101265. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2019.101265Markenov M., Karan L., Shashina N., Akmenshina M., Zhurenkova O., Kholodilov I., et al. First detection of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus ticks and their rodent hosts in Moscow Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2019; 10(6): 101265. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2019.101265Lvov D.K., Butenko A.M., Vyshemirsky O.I., Gaidamovich S.I., Gromashevsky V.L., Larichev V.F., Morozova T.N., Skvortsova T.M., Khutoretskaia N.V., Shishkina E.O., Iashkov A.B., Platonov A.E., Shipulin G.A., Shipulina O.Y., Zhukov A.N., Lazorenko V.V., Rusakova N.V., Azarian A.A., Grishanova A.P., Kovtunov A.I., Galimzianov K.M. Isolation of the West Nile fever virus from human patients during an epidemic outbreak in the Volgograd and Astrakhan regions. Voprosy virusologii. 2000; 3: 9–12. (in Russian)Львов Д.К., Бутенко А.М., Вышемирский О.И., Гайдамович С.Я., Громашевский В.Л., Ларичев В.Ф., Морозова Т.Н., Скворцова Т.М., Хуторецкая Н.В., Шишкина Е.О., Яшков А.Б., Платонов А.Е., Шипулин Г.А., Шипулина О.Ю., Жуков А.Н., Лазоренко В.В., Русакова Н.В., Азарян А.Р., Гришанова А.П., Ковтунов А.И., Галимзянов Х.М. Выделение вируса Западного Нила от больных людей в период эпидемической вспышки в Волгоградской и Астраханской областях. Вопросы вирусологии. 2000; 3: 9–12.Azaryan A.R., Grishanova A.P., Ivashchenko E.I., Shendo G.L., Kovtunov A.I., Netalieva S.Zh., Burkin A.V., Arshba T.E., Larichev V.F., Butenko A.M. Experience of application of ELISA test kids for the serological diagnosis of West Nile fever Epidemiology and Infectious Diseases. 2014; 12: 59–62. (in Russian)Азарян А.Р., Гришанова А.П., Иващенко Е.И., Шендо Г.Л., Ковтунов А.И., Неталиева С.Ж. и др. Опыт применения ИФА тест-систем для серологической диагностики лихорадки Западного Нила. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2014; 19(2): 59–62. https://elibrary.ru/sdfmgzMeegan J.M., Le Duc J.W. Enzyme immunoassays. In: Lee H.W., Dalrymple J.M., editors. Manual of Hemorrhagic Fever with Renal Syndrome. WHO Collaborating Center for virus Reference and Research (Hemorrhagic fever with renal syndrom). Institute for Viral Diseases, Korea University; 1989. p. 83–7.Meegan J.M., Le Duc J.W. Enzyme immunoassays. In: Manual of Hemorragic Fever with Renal Syndrom. Seul; 1989: 83–7.Calisher C.H., Pretzman C.I., Muth D.J., Parsons M.A., Peterson E.D. Serodiagnosis of La Crosse virus infections in humans by detection of immunoglobulin M class antibodies. J Clin Microbiol. 1986; 23(4): 667–71. https://doi.org/10.1128/jcm.23.4.667-671.1986Calisher C.H., Pretzman C.I., Muth D.I., Person M.A., Peterson E.D. Serodiagnosis of La Crosse virus infections in humans by detection of immunoglobulin M class antibodies. J. Clin. Microbiol. 1986; 23(4): 667–71. https://doi.org/10.1128/jcm.23.4.667-671.1986Tuchynskaya K., Volok V., Illarionova V., Okhezin E., Polienko A., Belova O., Rogova A., Chernokhaeva L., Karganova G. Experimental assessment of possible factors associated with tick-borne encephalitis vaccine failure. Microorganisms. 2021; 9(6): 1–19. https://doi.org/10.3390/microorganisms9061172Reed L.J., Muench H. A simpe method of estimating fifty per cent endpoints. Am. J. Hyg. 1938; 27(3): 493–7.Butenko A.M. The current state of the problem of Crimean hemorrhagic fever, West Nile fever and other arbovirus infections in the Russian Federation. In: The Evolution of Viruses within the Framework of the Problem of Biosafety and Socially Significant Infections. Materials of the Scientific Conference [Evolyutsiya virusov v ramkakh problem biobezopasnosti i sotsial’no znachimykh infektsii. Materialy nauchnoi konferentsii]. Moscow; 2011: 175–89. (in Russian)Бутенко А.М. Современное состояние проблемы Крымской геморрагической лихорадки, лихорадки Западного Нила и других арбовирусных инфекций в РФ. В кн.: Эволюция вирусов в рамках проблемы биобезопасности и социально значимых инфекций. Материалы научной конференции. М.; 2011: 175–89.Putintseva E.V., Antonov V.A., Smelyanskiy V.P., Pakskina N.D., Skudareva O.N., Viktorov D.V., Tkachenko G.A., Pak V.A., Zhukov K.V., Monastirskiy M.V., Boroday N.V., Manankov V.V., Pogasiy N.I., Shpak I.M., Savchenko S.S., Lemasova L.V., Bondareva O.S., Zamarina T.V., Barkova I.A. The Features of West Nile Fever Epidemiological Situation in the World and Russia in 2013 and Prognosis of Its Development in 2014. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii. 2014; 2: 33–9. (in Russian)Путинцева Е.В., Антонов В.А., Смелянский В.П., Пакскина Н.Д., Скударева О.Н., Викторов Д.В., Ткаченко Г.А., Пак В.А., Жуков К.В., Монастырский М.В., Бородай Н.В., Мананков В.В., Погасий Н.И., Шпак И.М., Савченко С.С., Лемасова Л.В., Бондарева О.С., Замарина Т.В., Баркова И.А. Особенности эпидемической ситуации по лихорадке Западного Нила в 2013 г. в мире и на территории Российской Федерации и прогноз ее развития в 2014 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2014; 2: 33–9.Putintseva E.V., Udovichenko S.K., Nikitin D.N., Borodai N.V., Shpak I.M., Fomina V.K., Nesgovorova A.V., Baturin A.A., Molchanova E.V., Prilepskaya D.R., Pimenova E.V., Viktorov D.V., Toporkov A.V. West Nile Fever: Results of Monitoring the Pathogen in 2021 in the Russian Federation, and Forecast for 2022. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2022; 1: 43–53. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-1-43-53Путинцева Е.В., Удовиченко С.К., Никитин Д.Н., Бородай Н.В., Шпак И.М., Фомина В.К., Несговорова А.В., Батурин А.А., Молчанова Е.В., Прилепская Д.Р., Пименова Е.В., Викторов Д.В., Топорков А.В. Лихорадка Западного Нила: результаты мониторинга за возбудителем в 2021 г. в Российской Федерации, прогноз заболеваемости на 2022 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2022; 1: 43–53. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-1-43-53Busch M.P., Wright D.J., Custer B., Tobler L.H., Stramer S.L., Kleinman S.H., Prince H.E., Bianco C., Foster G., Petersen L.R., Nemo G., Glynn S.A. West Nile Virus Infections Projected from Blood Donor Screening Data, United States, 2003. Emerg Infect Dis. 2006; 12(3): 395–402. https://doi.org/10.3201/eid1205.051287Busch M.P., Wright D.J., Custer B., Tobler L.H., Stramer S.L., Kleinman S.H., Prince H.E., Bianco C., Foster G., Petersen L.R., Nemo G., Glynn S.A. West Nile Virus Infections Projected from Blood Donor Screening Data, United States, 2003. EmergInfect Dis. 2006; 12(3): 395–402. https://doi.org/10.3201/eid1205.051287Kozlova A.A., Butenko A.M., Larichev V.F., Vashkova V.V., Dzagurova T.K., Eliseeva S.M., Zorina D.M., Korabelnikova M.I., Kudryavtseva E.N., Lebedeva S.D., Lesnikova M.V., Nedilya N.V., Sokolova M.V. Study of the West Nile Virus Range in the European Part of Russia; Results of Seroepidemiological Research. Report 2: Central, Volga, and North-Western Federal Districts. Epidemiology and Infectious Diseases. 2017; 22(2): 52–7. https://doi.org/10.18821/1560-9529-2017-22-2-52-57Козлова А.A., Бутенко А.М., Ларичев В.Ф., Вашкова В.В., Дзагурова Т.К., Елисеева С.М., Зорина Д.М., Корабельникова М.И., Кудрявцева Е.Н., Лебедева С.Д., Лесникова М.В., Недиля Н.В., Соколова М.В. Изучение ареала вируса Западного Нила на территории европейской части России; результаты сероэпидемиологических исследований. Сообщение 2: Центральный, Приволжский и Северо-Западный федеральные округа. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2017; 22(2): 52–7. https://doi.org/10.18821/1560-9529-2017-22-2-52-57