Problems of VirologyProblems of VirologyВопросы вирусологии0507-40882411-2097Central Research Institute for Epidemiology1663510.36233//0507-4088-233konejoORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleCoronaviruses (Coronaviridae) of bats in the northern Caucasus and south of western SiberiaВыявление коронавирусов (Coronaviridae) у рукокрылых на территории Северного Кавказа и юга Западной Сибириhttps://orcid.org/0000-0003-2844-7835YashinaLiudmila N.ЯшинаЛюдмила Николаевна
Russian Federation

D. Sc. (Biology), Leading Researcher of the Department of Genomic Research

д-р биол. наук, ведущий научный сотрудник отдела геномных исследований

yashina@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4661-0560ZhigalinAlexander V.ЖигалинАлександр Владимирович
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Head of Biodiversity Monitoring Laboratory

канд. биол. наук, заведующий лабораторией мониторинга биоразнообразия

alex-zhigalin@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7921-6696AbramovSergey A.АбрамовСергей Александрович
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Ecology of Vertebrate Communities

канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории экологии сообществ позвоночных животных

gterio@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-8245-4588LuchnikovaEkaterina M.ЛучниковаЕкатерина Михайловна
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Associate Professor, Department of Ecology and Environmental Management

канд. биол. наук, доцент кафедры экологии и природопользования

lut@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5082-8071SmetannikovaNatalia A.СметанниковаНаталья Анатольевна
Russian Federation

Cand. Sc. (Medicine), Senior Researcher, Department of Genomic Research

канд. мед. наук, старший научный сотрудник отдела геномных исследований

smetannikova@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4487-1815DupalTamara A.ДупалТамара Александровна
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Ecology of Vertebrate Communities

канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории экологии сообществ позвоночных животных

gf@eco.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4824-6061KrivopalovAnton V.КривопаловАнтон Викторович
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Parasitology

канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории паразитологии

krivopalov@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-9633-9938VdovinaEvgenia D.ВдовинаЕвгения Дмитриевна
Russian Federation

Laboratory Assistant at the Azhendarovo Biological Station

лаборант биостанции КемГУ «Ажендарово»

vdovina_ed@gkl-kemerovo.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9083-1649SvirinKirill A.СвиринКирилл Андреевич
Russian Federation

Postgraduate Student

аспирант

svirin_ka@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7359-1951GadzhievAlimurad A.ГаджиевАлимурад Ахмедович
Russian Federation

Cand. Sc. (Biology), Vice-Rector for Research

канд. биол. наук, проректор по научной работе

ecodgu@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-3004-3020MalyshevBoris S.МалышевБорис Сотиволдиевич
Russian Federation

Researcher, Department of Genomic Research

научный сотрудник отдела геномных исследований

malyshevb@vector.nsc.ruState Research Center of Virology and Biotechnology «VECTOR» of RospotrebnadzorФБУН «Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор» РоспотребнадзораNational Research Tomsk State UniversityФГАОУ «Национальный исследовательский Томский государственный университет»Dagestan State UniversityФГБОУ «Дагестанский государственный университет»Institute of Systematics and Ecology of Animals, Siberian Branch of the Russian Academy of SciencesФГБУН «Институт систематики и экологии животных» СО РАНKemerovo State UniversityФГБОУ ВО «Кемеровский государственный университет»4Institute of Systematics and Ecology of Animals, Siberian Branch of the Russian Academy of SciencesФГБУН «Институт систематики и экологии животных» СО РАН0507202469325526521032024Copyright ©; 2024, Yashina L.N., Zhigalin A.V., Abramov S.A., Luchnikova E.M., Smetannikova N.A., Dupal T.A., Krivopalov A.V., Vdovina E.D., Svirin K.A., Gadzhiev A.A., Malyshev B.S.Copyright ©; 2024, Яшина Л.Н., Жигалин А.В., Абрамов С.А., Лучникова Е.М., Сметанникова Н.А., Дупал Т.А., Кривопалов А.В., Вдовина Е.Д., Свирин К.А., Гаджиев А.А., Малышев Б.С.2024Yashina L.N., Zhigalin A.V., Abramov S.A., Luchnikova E.M., Smetannikova N.A., Dupal T.A., Krivopalov A.V., Vdovina E.D., Svirin K.A., Gadzhiev A.A., Malyshev B.S.Яшина Л.Н., Жигалин А.В., Абрамов С.А., Лучникова Е.М., Сметанникова Н.А., Дупал Т.А., Кривопалов А.В., Вдовина Е.Д., Свирин К.А., Гаджиев А.А., Малышев Б.С.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://virusjour.crie.ru/jour/article/view/16635

Introduction. Bats are natural reservoirs of coronaviruses (Coronaviridae), which have caused three outbreaks of human disease SARS, MERS and COVID-19 or SARS-2 over the past decade. The purpose of the work is to study the diversity of coronaviruses among bats inhabiting the foothills and mountainous areas of the Republics of Dagestan, Altai and the Kemerovo region.

Materials and methods. Samples of bat oral swabs and feces were tested for the presence of coronavirus RNA by reverse transcription-polymerase chain reaction (RT-PCR).

Results. It has been shown that the greater horseshoe bats (Rhinolophus ferrumequinum), inhabiting the Republic of Dagestan, are carriers of two different coronaviruses. One of the two coronaviruses is a member of the Sarbecovius subgenus of the Betacoronavirus genus, which includes the causative agents of SARS and COVID-19. The second coronavirus is assigned to the Decacovirus subgenus of the Alphacoronavirus genus and is most similar to viruses identified among Rhinolophus spp. from European and Middle Eastern countries. In the Altai Republic and Kemerovo region, coronaviruses belonging to the genus Alphacoronavirus, subgenus Pedacovirus, were found in the smooth-nosed bats: Ikonnikov`s bat (Myotis ikonnikovi) and the eastern bat (Myotis petax). The virus from the Altai Republic from M. ikonnikovi is close to viruses from Japan and Korea, as well as viruses from Myotis spp. from European countries. The virus from the Kemerovo region from M. petax groups with coronaviruses from Myotis spp. from Asian countries and is significantly different from coronaviruses previously discovered in the same natural host.

Введение. Рукокрылые являются природным резервуаром коронавирусов (Coronaviridae), вызвавших за последнее десятилетие три вспышки заболевания людей: SARS, MERS и COVID-19, или SARS-2.

Цель работы – исследование многообразия коронавирусов среди рукокрылых, населяющих предгорные и горные районы республик Дагестан, Алтай и Кемеровской области.

Материалы и методы. Образцы ротовых смывов и фекалии рукокрылых исследовали на присутствие РНК коронавирусов с помощью полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией (ОТ-ПЦР).

Результаты. Показано, что большие подковоносы (Rhinolophus ferrumequinum), обитающие в Республике Дагестан, являются носителями двух разных коронавирусов. Один из двух коронавирусов входит в состав подрода Sarbecovius рода Betacoronavirus, включающего возбудителей SARS и COVID-19. Второй коронавирус отнесен к подроду Decacovirus рода Alphacoronavirus и наиболее близок вирусам, выявленным среди Rhinolophus spp. из европейских и ближневосточных стран. В Республике Алтай и Кемеровской области у гладконосых летучих мышей, ночницы Иконникова (Myotis ikonnikovi) и восточной ночницы (Myotis petax), обнаружены коронавирусы, входящие в род Alphacoronavirus, подрод Pedacovirus. Вирус от M. ikonnikovi из Республики Алтай близок вирусам из Японии и Кореи, а также вирусам от Myotis spp. из европейских стран. Вирус из Кемеровской области от M. petax группируется с коронавирусами от Myotis spp. из азиатских стран и значительно отличается от коронавирусов, ранее обнаруженных в том же природном носителе.

coronavirusbatsphylogenetic analysisкоронавирусрукокрылыефилогенетический анализРоссийский научный фондRussian Science Foundation22-24-00377Drosten C., Günther S., Preiser W., van der Werf S., Brodt H.R., Becker S., et al. Identification of a novel coronavirus in patients with severe acute respiratory syndrome. N. Engl. J. Med. 2003; 348(20): 1967–76. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa030747Drosten C., Günther S., Preiser W., van der Werf S., Brodt H.R., Becker S., et al. Identification of a novel coronavirus in patients with severe acute respiratory syndrome. N. Engl. J. Med. 2003; 348(20): 1967–76. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa030747Zaki A.M., van Boheemen S., Bestebroer T.M., Osterhaus A.D., Fouchier R.A. Isolation of a novel coronavirus from a man with pneumonia in Saudi Arabia. N. Engl. J. Med. 2012; 367(19): 1814–20. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1211721Zaki A.M., van Boheemen S., Bestebroer T.M., Osterhaus A.D., Fouchier R.A. Isolation of a novel coronavirus from a man with pneumonia in Saudi Arabia. N. Engl. J. Med. 2012; 367(19): 1814–20. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa1211721Wu F., Zhao S., Yu B., Chen Y.M., Wang W., Song Z.G., et al. A new coronavirus associated with human respiratory disease in China. Nature. 2020; 579(7798): 265–9. DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-020-2008-3Cui J., Li F., Shi Z.L. Origin and evolution of pathogenic coronaviruses. Nat. Rev. Microbiol. 2019; 17(3): 181–92. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-018-0118-9L’vov D.K., Al’khovskii S.V. Source of the COVID-19 pandemic: ecology and genetics of coronaviruses (Betacoronavirus: Coronaviridae) SARS-CoV, SARS-CoV-2 (subgenus Sarbecovirus), and MERS-CoV (subgenus Merbecovirus). Voprosy virusologii. 2020; 65(2): 62–70. DOI: https://doi.org/10.36233/0507-4088-2020-65-2-62-70 (in Russian)Львов Д.К., Альховский С.В. Истоки пандемии COVID-19: экология и генетика коронавирусов (Betacoronavirus: Coronaviridae) SARS-CoV, SARS-CoV-2 (подрод Sarbecovirus), MERS-CoV (подрод Merbecovirus). Вопросы вирусологии. 2020; 65(2): 62–70. DOI: https://doi.org/10.36233/0507-4088-2020-65-2-62-70 EDN: https://elibrary.ru/hnouwnGuan Y., Zheng B.J., He Y.Q., Liu X.L., Zhuang Z.X., Cheung C.L., et al. Isolation and characterization of viruses related to the SARS coronavirus from animals in southern China. Science. 2003; 302(5643): 276–8. DOI: https://doi.org/10.1126/science.1087139Mohd H.A., Al-Tawfiq J.A., Memish Z.A. Middle East Respiratory Syndrome Coronavirus (MERS-CoV) origin and animal reservoir. Virol. J. 2016; 13: 87. DOI: https://doi.org/10.1186/s12985-016-0544-0Hu B., Zeng L.P., Yang X.L., Ge X.Y., Zhang W., Li B., et al. Discovery of a rich gene pool of bat SARS-related coronaviruses provides new insights into the origin of SARS coronavirus. PLoS Pathog. 2017; 13(11): e1006698. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1006698Murakami S., Kitamura T., Suzuki J., Sato R., Aoi T., Fujii M., et al. Detection and Characterization of bat Sarbecovirus phylogenetically related to SARS-CoV-2, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2020; 26(12): 3025–9. DOI: https://doi.org/10.3201/eid2612.203386Ruiz-Aravena M., McKee C., Gamble A., Lunn T., Morris A., Snedden C.E., et al. Ecology, evolution and spillover of coronaviruses from bats. Nat. Rev. Microbiol. 2022; 20(5): 299–314. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-021-00652-2Anthony S.J., Gilardi K., Menachery V.D., Goldstein T., Ssebide B., Mbabazi R., et al. Further evidence for bats as the evolutionary source of Middle East respiratory syndrome coronavirus. mBio. 2017; 8(2): e00373-17. DOI: https://doi.org/10.1128/mBio.00373-17Wong A.C.P., Li X., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Global epidemiology of bat coronaviruses. Viruses. 2019; 11(2): 174. DOI: https://doi.org/10.3390/v11020174Temmam S., Vongphayloth K., Baquero E., Munier S., Bonomi M., Regnault B., et al. Bat coronaviruses related to SARS-CoV-2 and infectious for human cells. Nature. 2022; 604(7905): 330–6. DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-022-04532-4Drexler J.F., Gloza-Rausch F., Glende J., Corman V.M., Muth D., Goettsche M., et al. Genomic characterization of severe acute respiratory syndrome-related coronavirus in European bats and classification of coronaviruses based on partial RNA-dependent RNA polymerase gene sequences. J. Virol. 2010; 84(21): 11336–49. DOI: http://doi.org/10.1128/JVI.00650-10Drexler J.F., Gloza-Rausch F., Glende J., Corman V.M., Muth D., Goettsche M., et al. Genomic characterization of severe acute respiratory syndrome-related coronavirus in European bats and classification of coronaviruses based on partial RNA-dependent RNA polymerase gene sequences. J. Virol. 2010; 84(21): 11336–49. DOI: https://doi.org/10.1128/JVI.00650-10Balboni A., Palladini A., Bogliani G., Battilani M. Detection of a virus related to betacoronaviruses in Italian greater horseshoe bats. Epidemiol. Infect. 2011; 139(2): 216–9. DOI: http://doi.org/10.1017/S0950268810001147Balboni A., Palladini A., Bogliani G., Battilani M. Detection of a virus related to betacoronaviruses in Italian greater horseshoe bats. Epidemiol. Infect. 2011; 139(2): 216–9. DOI: https://doi.org/10.1017/S0950268810001147Monchatre-Leroy E., Boué F., Boucher J.M., Renault C., Moutou F., Ar Gouilh M., et al. Identification of alpha and beta Coronavirus in wildlife species in France: bats, rodents, rabbits, and hedgehogs. Viruses. 2017; 9(12): 364. DOI: https://doi.org/10.3390/v9120364Alkhovsky S., Lenshin S., Romashin A., Vishnevskaya T., Vyshemirsky O., Bulycheva Y., et al. SARS-like coronaviruses in horseshoe bats (Rhinolophus spp.) in Russia, 2020. Viruses. 2022; 14(1): 113. DOI: https://doi.org/10.3390/v14010113Moreno A., Lelli D., de Sabato L., Zaccaria G., Boni A., Sozzi E., et al. Detection and full genome characterization of two beta CoV viruses related to Middle East respiratory syndrome from bats in Italy. Virol. J. 2017; 14(1): 239. DOI: https://doi.org/10.1186/s12985-017-0907-1Lau S.K.P., Fan R.Y.Y., Zhu L., Li K.S.M., Wong A.C.P., Luk H.K.H., et al. Isolation of MERS-related coronavirus from lesser bamboo bats that uses DPP4 and infects human-DPP4-transgenic mice. Nat. Commun. 2021; 12(1): 216. DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-020-20458-9Wong A.C.P., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Interspecies jumping of bat coronaviruses. Viruses. 2021; 13(11): 2188. DOI: https://doi.org/10.3390/v13112188Speranskaya A.S., Artiushin I.V., Samoilov A.E., Korneenko E.V., Khabudaev K.V., Ilina E.N., et al. Identification and genetic characterization of MERS-related coronavirus isolated from Nathusius’ pipistrelle (Pipistrellus nathusii) near Zvenigorod (Moscow region, Russia). Int. J. Environ. Res. Public Health. 2023; 20(4): 3702. DOI: https://doi.org/10.3390/ijerph20043702Gorobeyko U.V., Kartavtseva I.V., Sheremetyeva I.N., Kazakov D.V., Guskov V.Yu. DNA-barcoding and a new data about the karyotype of Myotis petax (Chiroptera, Vespertilionidae) in the Russian Far East. Comp. Cytogenet. 2020; 14(4): 483–500. DOI: https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v14.i4.54955Wang W., Lin X.D., Guo W.P., Zhou R.H., Wang M.R., Wang C.Q., et al. Discovery, diversity and evolution of novel coronaviruses sampled from rodents in China. Virology. 2015; 474: 19–27. DOI: https://doi.org/10.1016/j.virol.2014.10.017Wan Y., Shang J., Graham R., Baric R.S., Li F. Receptor recognition by the novel coronavirus from Wuhan: An analysis based on decade-long structural studies of SARS coronavirus. J. Virol. 2020; 94(7): e00127–20. DOI: https://doi.org/10.1128/JVI.00127-20Panjutin K.K. Bats. In: Kucheruk V.V., ed. Results of Mammal Tagging [Itogi mecheniya mlekopitayushchikh]. Moscow: Nauka; 1980: 23–46. (in Russian)Панютин К.К. Рукокрылые. В кн.: Кучерук В.В., ред. Итоги мечения млекопитающих. М.: Наука; 1980: 23–46.Vasen’kov D.A., Vasil’ev N.S., Sidorchuk N.V., Rozhnov V.V. Migration of the greater noctule bat (Nyctalus lasiopterus): across countries and mountains to a new record for the range of seasonal flights of bats. Doklady Rossiiskoi akademii nauk. Nauki o zhizni. 2023; 513(1): 564–9. DOI: https://doi.org/10.31857/S2686738923700403 EDN: https://elibrary.ru/gtqdpl (in Russian)Васеньков Д.А., Васильев Н.С., Сидорчук Н.В., Рожнов В.В. Осенняя миграция гигантской вечерницы (Nyctalus lasiopterus): через страны и горы к новому рекорду дальности сезонных перелетов летучих мышей. Доклады Российской академии наук. Науки о жизни. 2023; 513(1): 564–9. DOI: https://doi.org/10.31857/S2686738923700403 EDN: https://elibrary.ru/gtqdplGonzalez V., Banerjee A. Molecular, ecological, and behavioral drivers of the bat-virus relationship. iScience. 2022; 25(8): 104779. DOI: https://doi.org/10.1016/j.isci.2022.104779Pavlinov I.Ya. Animals of Russia: Reference Guide. Part 1. Insectivores, Chiroptera, Lagomorpha, Rodents [Zveri Rossii: spravochnik-opredelitel’. Chast’ 1. Nasekomoyadnye, Rukokrylye, Zaitseobraznye, Gryzuny]. Moscow: KMK; 2019. (in Russian)Павлинов И.Я. Звери России: справочник-определитель. Часть 1. Насекомоядные, Рукокрылые, Зайцеобразные, Грызуны. М: КМК; 2019.