Problems of VirologyProblems of VirologyВопросы вирусологии0507-40882411-2097Central Research Institute for Epidemiology1473310.36233/0507-4088-188awajxsORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleMarkers of antroponotic viral infections in vervet monkeys arrived from their natural habitat (Tanzania)Маркеры антропонозных вирусных инфекций у зеленых мартышек, поступивших из мест естественного обитания (Танзания)https://orcid.org/0000-0003-1596-0509DogadovDmitriy I.ДогадовДмитрий Игоревич
Russian Federation

Ph.D. (Biol.), Researcher at the Laboratory of Infection Virology

кандидат биол. наук, ведущий научный сотрудник лаборатории инфекционных вирусов

dima_loko86@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3599-117XKyuregyanKaren K.КюрегянКарен Каренович
Russian Federation

D.Sci. (Biol.), Professor of the RAS, Head of the Laboratory of Molecular Epidemiology, Leading Researcher at the Laboratory of Viral Hepatitis

доктор биол. наук, профессор РАН, заведующий лабораторией молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, ведущий научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

karen-kyuregyan@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6979-9784AlexandraGoncharenko M.ГончаренкоАлександра Михайловна
Russian Federation

Researcher at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute of Medical Primatology

научный сотрудник лаборатории инфекционных вирусов

morgan_123@rambler.ruhttps://orcid.org/0009-0007-6459-1451MinosyanAlbert A.МиносянАлберт Артурович
Russian Federation

research laboratory assistant at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute of Medical Primatology

лаборант-исследователь лаборатории инфекционных вирусов

malbert97@bk.ruhttps://orcid.org/0009-0003-1648-541XKochkonyanArmen A.КочконянАрмен Арменакович
Russian Federation

research laboratory assistant at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute

лаборант-исследователь лаборатории инфекционных вирусов

kochkonyan7armen@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-6013-7768KarlsenAnastasia A.КарлсенАнастасия Андреевна
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Molecular Epidemiology of Viral Hepatitis, Researcher, Laboratory of Viral Hepatitis

научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов

karlsen12@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-5345-8926VyshemirskyOleg I.ВышемирскийОлег Иванович
Russian Federation

Ph.D. (Biol.), Researcher at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute

кандидат биол. наук, ведущий научный сотрудник лаборатории инфекционных вирусов

olegvyshem@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3606-1668Karal-oglyDzhina D.Карал-оглыДжина Джинаровна
Russian Federation

Ph.D. (Biol.), deputy director for scientific activities of the Research Institute

кандидат биол. наук, заместитель директора по научной деятельности

karal_5@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6636-6801MikhailovMikhail I.МихайловМихаил Михайлович
Russian Federation

Ph.D. (Biol.), Professor, Academician of RAS, Chief Researcher at the Laboratory of Molecular Epidemiology of Viral Hepatitis Central Research, Head of the Laboratory of Viral Hepatitis

доктор медицинских наук, профессор, член-корр. РАН, главный научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии вирусных гепатитов, заведующий лабораторией вирусных гепатитов

michmich2@yandex.ruResearch Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of RussiaФГБНУ «Научно-исследовательский институт медицинской приматологии» Минобрнауки РоссииCentral Research Institute of Epidemiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human WellbeingФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» РоспотребнадзораI.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and SeraФГБНУ «Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток имени И.И. Мечникова»0711202368539440308082023Copyright ©; 2023, Dmitriy D.I., Kyuregyan K.K., Alexandra G.M., Minosyan A.A., Kochkonyan A.A., Karlsen A.A., Vyshemirsky O.I., Karal-ogly D.D., Mikhailov M.I.Copyright ©; 2023, Догадов Д.И., Кюрегян К.К., Гончаренко А.М., Миносян А.А., Кочконян А.А., Карлсен А.А., Вышемирский О.И., Карал-оглы Д.Д., Михайлов М.М.2023Dmitriy D.I., Kyuregyan K.K., Alexandra G.M., Minosyan A.A., Kochkonyan A.A., Karlsen A.A., Vyshemirsky O.I., Karal-ogly D.D., Mikhailov M.I.Догадов Д.И., Кюрегян К.К., Гончаренко А.М., Миносян А.А., Кочконян А.А., Карлсен А.А., Вышемирский О.И., Карал-оглы Д.Д., Михайлов М.М.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://virusjour.crie.ru/jour/article/view/14733

Introduction. Various human viruses have been identified in wild monkeys and in captive primates. Cases of transmission of viruses from wild monkeys to humans and vice versa are known.

The aim of this study was to identify markers of anthroponotic viral infections in vervet monkeys (Chlorocebus pygerythrus) arrived from their natural habitat (Tanzania).

Materials and methods. Fecal samples (n = 56) and blood serum samples (n = 75) obtained from 75 animals, respectively, on days 10 and 23 after admission to the primate center, were tested for the markers of anthroponotic viral infections (Ebola virus, Marburg virus, lymphocytic choriomeningitis, hepatitis C virus, herpes simplex virus (HSV), cytomegalovirus (CMV), Epstein–Barr virus (EBV), parainfluenza types 1 and 3, intestinal adenoviruses, rotaviruses) by enzyme immunoassay (ELISA) and polymerase chain reaction (PCR).

Results and discussion. Among the examined animals, markers of 6 out of 11 tested viral infections were identified. Detection rates of IgG antibodies to HSV-1,2 (15.9%) and CMV (15.9%) were two times as low as IgG antibodies to EBV (31.8%). Among the markers of respiratory viral infections, IgG antibodies to parainfluenza virus type 1 were found (6.8%). 14.3% of the animals had rotavirus antigen, and 94% had simian adenovirus DNA. Markers of hemorrhagic fevers Ebola, Marburg, LCM, hepatitis C, and type 3 parainfluenza were not detected.

Conclusion. When importing monkeys from different regions of the world, an expanded screening for viral infections is needed considering the epidemiological situation both in the country of importation and in the country of destination.

Введение. Приматы, наряду с грызунами и летучими мышами, наиболее часто оказываются резервуаром и источником зоонозных вирусных инфекций. Кроме того, у диких обезьян и у приматов, содержащихся в неволе, выявляют различные человеческие вирусы. Изучение вирусного разнообразия у обезьян необходимо для ограничения потенциальной передачи вирусов между людьми и приматами разных видов.

Целью работы являлось изучение маркеров антропонозных вирусных инфекций у зеленых мартышек вервет (Chlorocebus pygerythrus), поступивших из мест естественного обитания (Танзания).

Материалы и методы. Образцы фекалий (n = 56) и сывороток крови (n = 75), полученные от 75 животных на 10-е и 23-и сутки соответственно после поступления в приматологический центр, были протестированы на наличие маркеров антропонозных вирусных инфекций (вирус Эбола, вирус Марбург, вирус лимфоцитарного хориоменингита (ЛХМ), вирус гепатита С (ВГС), вирус простого герпеса 1-го и 2-го типов (ВПГ-1,2), цитомегаловирус (ЦМВ), вирус Эпштейна–Барр (ВЭБ), вирус парагриппа 1-го и 3-го типов, кишечный аденовирус, ротавирус) с применением методов иммуноферментного анализа и полимеразной цепной реакции.

Результаты и обсуждение. У обследованных животных были обнаружены маркеры 6 из 11 исследованных вирусов. Среди маркеров герпесвирусных инфекций IgG-антитела к ВПГ-1,2 (15,9%) и ЦМВ (15,9%) выявлялись в 2 раза реже, чем к ВЭБ (31,8%). Среди маркеров респираторных вирусных инфекций были обнаружены IgG-антитела к вирусу парагриппа 1-го типа (6,8%). Среди маркеров кишечных вирусных инфекций у 14,3% животных был обнаружен антиген ротавируса, а у 94% – ДНК аденовируса обезьян. Маркеры геморрагических лихорадок Эбола, Марбург, ЛХМ, ВГС, а также парагриппа 3-го типа выявлены не были.

Заключение. При импорте обезьян из разных регионов мира необходима система скрининга вирусных инфекций с учетом эпидобстановки как в стране импорта, так и в стране экспорта.

vervet monkeyshemorrhagic feversviral hepatitisherpesvirus infectionsrespiratory viral infectionsintestinal viral infectionsELISAPCRзеленые мартышкигеморрагические лихорадкивирусные гепатитыгерпесвирусные инфекцииреспираторные вирусные инфекциикишечные вирусные инфекцииИФАПЦРРезультаты получены при выполнении проекта Минобрнауки России в рамках соглашении № 075-15-2021-1065 от 28 сентября 2021 г. о предоставлении гранта на реализацию отдельных мероприятий Федеральной научно-технической программы развития генетических технологий на 2019-2027 годы.The results were obtained during the implementation of the project of the Ministry of Education and Science of the Russian Federation under agreement No. 075-15-2021-1065 dated September 28, 2021 on the provision of a grant for the implementation of certain activities of the Federal Scientific and Technical Program for the Development of Genetic Technologies for 2019-2027.Wachtman L., Mansfield K. Viral diseases of nonhuman primates. In: Nonhuman Primates in Biomedical Research. Volume 2: Diseases. Elsevier; 2012: 1–104. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-381366-4.00001-8Olival K.J., Hosseini P.R., Zambrana-Torrelio C., Ross N., Bogich T.L., Daszak P. Host and viral traits predict zoonotic spillover from mammals. Nature. 2017; 546(7660): 646–50. https://doi.org/10.1038/nature22975Devaux C.A., Mediannikov O., Medkour H., Raoult D. Infectious disease risk across the growing human-non human primate interface: A review of the evidence. Front. Public Health. 2019; 7: 305. https://doi.org/10.3389/fpubh.2019.00305Patrono L.V., Samuni L., Corman V.M., Nourifar L., Röthemeier C., Wittig R.M., et al. Human coronavirus OC43 outbreak in wild chimpanzees, Côte d´Ivoire, 2016. Emerg. Microbes Infect. 2018; 7(1): 118. https://doi.org/10.1038/s41426-018-0121-2Liu Z.J., Qian X.K., Hong M.H., Zhang J.L., Li D.Y., Wang T.H., et al. Global view on virus infection in non-human primates and implications for public health and wildlife conservation. Zool. Res. 2021; 42(5): 626–32. https://doi.org/10.24272/j.issn.2095-8137.2021.080Dogadov D.I., Korzaya L.I., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K. Molecular genetic identification of isolates of the hepatitis A virus (HAV) from monkeys at Adler Primate Center. J. Med. Primatol. 2018; 47(2): 87–92. https://doi.org/10.1111/jmp.12333Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Kichatova V.S., Potemkin I.A., et al. Natural infection of captive cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis) with hepatitis E virus genotype 4. Arch. Virol. 2019; 164(10): 2515–8. https://doi.org/10.1007/s00705-019-04337-3Eberle R., Jones-Engel L. Understanding primate herpesviruses. J. Emerg. Dis. Virol. 2017; 3(1): 1-11. https://doi.org/10.16966/2473-1846.127Eberle R., Jones-Engel L. Understanding primate herpesviruses. J. Emerg. Dis. Virol. 2017; 3(1): 1–11. https://doi.org/10.16966/2473-1846.127Korzaya L.I., Dogadov D.I., Goncharenko A.M., Lapin B.A. Comparative study of anti-measles immunity in adult population of Sochi and laboratory primates of Adler primate center. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2019; 96(2): 61–7. https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-2-61-67 https://elibrary.ru/azxijw (in Russian)Корзая Л.И., Догадов Д.И., Гончаренко А.М., Лапин Б.А. Сравнительное изучение противокоревого иммунитета у взрослого населения города Сочи и обезьян Адлерского приматологического центра. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2019; 96(2): 61–7. https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-2-61-67 https://elibrary.ru/azxijwKorzaya L.I., Dogadov D.I., Goncharenko A.M., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K., Mikhaylov M.I. Prevalence of laboratory markers of human respiratory viruses in monkeys of Adler primate center. Voprosy virusologii. 2022; 66(6): 425–33. https://doi.org/10.36233/0507-4088-77 https://elibrary.ru/cbntjh (in Russian)Корзая Л.И., Догадов Д.И., Гончаренко А.М., Карлсен A.A., Кюрегян K.K., Михайлов М.И. Распространение маркёров респираторных вирусов человека среди обезьян адлерского приматологического центра. Вопросы вирусологии. 2022; 66(6): 425–33. https://doi.org/10.36233/0507-4088-77 https://elibrary.ru/cbntjhMolina C.V., Heinemann M.B., Kierulff C., Pissinattiet A., da Silva T.F., de Freitas D.G., et al. Leptospira spp., rotavirus, norovirus, and hepatitis E virus surveillance in a wild invasive golden-headed lion tamarin (Leontopithecus chrysomelas; Kuhl, 1820) population from an urban park in Niterói, Rio de Janeiro, Brazil. Am. J. Primatol. 2019; 81(3): e22961. https://doi.org/10.1002/ajp.22961Smith G.C., Lester T.L., Heberling R.L., Kalter S.S. Coronavirus-like particles in nonhuman primate feces. Arch. Virol. 1982; 72(1-2): 105–11. https://doi.org/10.1007/BF01314455Wang Y., Tu X., Humphrey C., McClureet H., Jiang X., Qin C., et al. Detection of viral agents in fecal specimens of monkeys with diarrhea. J. Med. Primatol. 2007; 36(2): 101–7. https://doi.org/10.1111/j.1600-0684.2006.00167.xGómez J.M., Nunn C.L., Verdú M. Centrality in primate-parasite networks reveals the potential for the transmission of emerging infectious diseases to humans. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013; 110(19): 7738–41. https://doi.org/10.1073/pnas.1220716110Wolfe N.D., Dunavan C.P., Diamond J. Origins of major human infectious diseases. Nature. 2007; 447(7142): 279–83. https://doi.org/10.1038/nature05775Albrecht P., Lorenz D., Klutch M.J., Vickers J.H., Ennis F.A. Fatal measles infection in marmosets pathogenesis and prophylaxis. Infect. Immun. 1980; 27(3): 969–78. https://doi.org/10.1128/iai.27.3.969-978.1980Choi Y.K., Simon M.A., Kim D.Y., Yoon B.I., Kwon S.W., Lee K.W., et al. Fatal measles virus infection in Japanese macaques (Macaca fuscata). Vet. Pathol. 1999; 36(6): 594–600. https://doi.org/10.1354/vp.36-6-594Wallis J., Lee D.R. Primate conservation: The prevention of disease transmission. Int. J. Primatol. 1999; 20(6): 803–26. https://doi.org/10.1023/A:1020879700286Lapin B.A., Shevtsova Z.V. Monkey viral pathology in the Sukhum colony and modeling human viral infections. J. Med. Primatol. 2018; 47(4): 273–7. https://doi.org/10.1111/jmp.12351Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Mikhaylov M.I. Markers of viral hepatitis E (Hepeviridae, Orthohepevirus, Orthohepevirus A) in the imported Old World monkeys. Voprosy virusologii. 2021; 66(3): 182–8. https://doi.org/10.36233/0507-4088-34 https://elibrary.ru/xvmkmz (in Russian)Догадов Д.И., Корзая Л.И., Кюрегян K.K., Карлсен A.A., Михайлов М.И. Маркёры вирусного гепатита Е (Hepeviridae, Orthohepevirus, Orthohepevirus A) у импортированных низших обезьян Старого Света. Вопросы вирусологии. 2021; 66(3): 182–8. https://doi.org/10.36233/0507-4088-34 https://elibrary.ru/xvmkmzBányai K., Esona M.D., Liu A., Wang Y., Tu X., Jiang B. Molecular detection of novel adenoviruses in fecal specimens of captive monkeys with diarrhea in China. Vet. Microbiol. 2010; 142(3-4): 416–9. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2009.10.014Korzaya L.I., Lapin B.A., Keburiya V.V., Chikobava M.G. Spontaneous infection of lower primates with hepatitis C virus. Byulleten’ eksperimental’noy biologii i meditsiny. 2002; 133(2): 178–81. https://doi.org/10.1023/A:1015511208671 https://elibrary.ru/lhjutx (in Russian)Корзая Л.И., Лапин Б.A., Кебурия В.В., Чикобава М.Г. Естественное инфицирование низших приматов вирусом гепатита С. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2002; 133(2): 178–81. https://doi.org/10.1023/A:1015511208671 https://elibrary.ru/lhjutxKosoltanapiwat N., Tongshoob J., Ampawong S., Reamtong O., Prasittichai L., Yindee M., et al. Simian adenoviruses: Molecular and serological survey in monkeys and humans in Thailand. One Health. 2022; 15: 100434. https://doi.org/10.1016/j.onehlt.2022.100434Roy S., Vandenberghe L.H., Kryazhimskiy S., Grant R., Calcedo R., Yuan X., et al. Isolation and characterization of adenoviruses persistently shed from the gastrointestinal tract of non-human primates. PLoS Pathog. 2009; 5(7): e1000503. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000503Morris S.J., Sebastian S., Spencer A.J., Gilbert S.C. Simian adenoviruses as vaccine vectors. Future Virol. 2016; 11(9): 649–59. https://doi.org/10.2217/fvl-2016-0070Islam A., Hossain M.E., Haider N., Rostal M.K., Mukharjee S.K., Ferdouset J., et al. Molecular characterization of group A rotavirus from rhesus macaques (Macaca mulatta) at human–wildlife interfaces in Bangladesh. Transbound. Emerg. Dis. 2020; 67(2): 956–66. https://doi.org/10.1111/tbed.13431Otsyula M., Yee J., Suleman M., Tarara R., Martin J., Woods P., et al. Rotavirus infection in African, non-human primates. Ann. Trop. Med. Parasitol. 1996; 90(6): 659–61. https://doi.org/10.1080/00034983.1996.11813099Simmons J.H. Herpesvirus infections of laboratory macaques. J. Immunotoxicol. 2010; 7(2): 102–13. https://doi.org/10.3109/ 15476910903409843Simmons J.H. Herpesvirus infections of laboratory macaques. J. Immunotoxicol. 2010; 7(2): 102–13. https://doi.org/10.3109/15476910903409843Goleva O.V., Murina E.A., Osipova Z.A. Serologic markers of Epstein-Barr virus reactivation in the conditions of viral encephalitis in young patients. Zhurnal infektologii. 2015; 7(1): 70–4. https://elibrary.ru/tqqpvh (in Russian)Голева О.В., Мурина Е.А., Осипова З.А. Серологические маркеры реактивации вируса Эпштейна-Барр у детей с вирусными энцефалитами. Журнал инфектологии. 2015; 7(1): 70–4. https://elibrary.ru/tqqpvhMakhneva N.V., Syuch N.I., Voronova V.V., Beletskaya L.V. Epstein-Barr virus and cytomegalovirus: is their role in pemphigus really incidental? A preliminary report. Al‘manakh klinicheskoy meditsiny. 2016; 44(1): 13–7. https://doi.org/10.18786/2072-0505-2016-44-1-13-17 https://elibrary.ru/vrraaj (in Russian)Махнева Н.В., Сюч Н.И., Воронова В.В., Белецкая Л.В. Вирус Эпштейна-Барр и цитомегаловирус при аутоиммунной пузырчатке: действительно ли их роль случайна? Предварительное сообщение. Альманах клинической медицины. 2016; 44(1): 13–7. https://doi.org/10.18786/2072-0505-2016-44-1-13-17 https://elibrary.ru/vrraajChurchill A.E. The isolation of parainfluenza 3 virus from fatal cases of pneumonia in erythrocebus patas monkeys. Br. J. Exp. Pathol. 1963; 44(5): 529–37.Sasaki M., Ishii A., Orba Y., Thomas Y., Hang’ombe B.M., Moonga L., et al. Human parainfluenza virus type 3 in wild nonhuman primates, Zambia. Emerg. Infect. Dis. 2013; 19(9): 1500–3. https://doi.org/10.3201/eid1909.121404